水稻病毒是如何成功进化的?

微生物操纵其宿主的行为和特性的现象如此丰富多彩,这让我们大开眼界,也促使我们更加深入地去思考和探索生命世界和生物进化的奥秘。

2001年,广东阳西县的一些稻田里出现了一种水稻病害。发病的水稻植株比正常水稻矮小得多,茎秆上长出许多突起的黑色小瘤子,排成一列,看起来像一条黑线。发病水稻很难抽穗,结出的稻粒又少又干瘪,严重时完全不结实甚至整株死亡,可导致极大的产量损失。

从上述症状判断,这种病害很可能是“水稻黑条矮缩病”,那是由一种已知的病毒——水稻黑条矮缩病毒(RBSDV)引起的病害。通过电子显微镜观察,人们在发病水稻体内下发现了大量球形病毒粒体,其大小、形状都跟RBSDV吻合,然后又测定了此病毒的一小段基因序列(长度为几百个字符),跟RBSDV的序列做比较,发现二者的相似程度达到80%。这样看来,此病毒应该就是RBSDV一个变异了的毒株。

当时这个病害只在广东阳西零星地出现,人们对它并不在意。到了2009年,此病害突然大爆发,一下子席卷了中国南方9个省的450万亩稻田。2010年更蔓延至南方13个省的1800万亩,以及越南、日本和韩国等地区,导致相当一部分稻田颗粒无收。此病害的广泛发生势必会对我国的粮食安全产生严重威胁,由此终于引起了学者们的重视。中国农业部专门成立了专家组,对该病害进行深入研究并开展病害防控工作。

这个病害如何得以在几乎一夜之间就扩散到如此广泛的地区呢?RBSDV要从一株水稻感染到另一株,唯一的途径是通过一种名叫灰飞虱的水稻害虫进行传播。灰飞虱在一株带有病毒的水稻上吸食汁液时,会把病毒也“吃”了进去。病毒会在灰飞虱体内复制、增殖。灰飞虱再去吸食另一棵水稻时,就把病毒传染给了后者。由此推断,中国南方广大地区的水稻田里应该有大量的灰飞虱出没,它们广泛地传播RBSDV,是导致这个病害突然爆发、严重流行的罪魁祸首。但事实并非如此。灰飞虱耐冷怕热,主要分布在我国华北和长江中下游地区,在华南地区数量很少,不足以导致一种水稻病毒发生大流行。华南地区有可能大量出现的是另外二种稻飞虱——生性怕冷的褐飞虱和白背飞虱,但人们早已知道这两者并不能传播RBSDV,尤其是白背飞虱,人们从没发现它能传播哪一种病毒。会不会是这个病毒变异之后,变得可以被这两种飞虱传播了?

人们用灰飞虱、褐飞虱和白背飞虱做了病毒传播实验,发现灰飞虱和褐飞虱都不能传播这个病毒,而白背飞虱才是“真凶”,接着又测定了此病毒的全部基因序列(2.9万个字符长度),和RBSDV进行比较,发现二者之间的总体形似程度不到80%,只有75%。既然有着这么大的基因差异,再加上传播昆虫的不同(这是植物病毒分类的指标之一),把这个病毒当作是RBSDV的一个毒株就不恰当了。它应该属于一种新的病毒,学者们将其命名为“南方水稻黑条矮缩病毒”(以下简称“南黑病毒”)。这个名字既体现了新病毒和原RBSDV的相似性,又指出了它最早发现于、主要流行于中国南方。

白背飞虱是一种远距离迁飞性害虫。通常认为,它们以若虫(幼年期的昆虫,有些叫“幼虫”,有些叫“若虫”)的形式在温暖的雷州半岛、海南岛、云南南部、越南等地“冬眠”,来年春天苏醒后长大成虫,有了翅膀,开始在季风的吹送下向北迁飞。成虫的寿命只有两周,它们飞了几天之后,就要寻找有水稻的田地,停留下来,交配、产卵后死去。下一代飞虱孵化出来后,在水稻上取食,长大之后再继续往北飞。这样经过数代之后,白背飞虱在7月份迁飞到我国的华北、东北地区,以及日本、韩国等地。到了8月底季风方向逆转时,白背飞虱又开始往南迁回,也是经过数代,在冬天回到海南等地产卵、孵出若虫过冬。白背飞虱不会把体内携带的南黑病毒传给下一代若虫,但带毒飞虱会把病毒传给其定居、产卵的水稻植株,因此它们的子女将在发病水稻上取食、长大,就也携带了病毒。就这样,南黑病毒被一代接一代的白背飞虱传播给了其北迁途中所到之处的水稻上。

感染了南黑病毒的水稻严重生长不良,对人类来说,其营养价值显然比正常的健康水稻差得多,对白背飞虱来说也是这样吗?人们通过实验比较了生活在感染病毒的水稻上的白背飞虱群体与生活在健康水稻上的群体之间的差异,发现前者明显比后者发育迟滞、死亡率高、寿命缩短、产卵量少,可见发病水稻对白背飞虱的生存、繁衍不利。如果你是一只具有分辨能力的白背飞虱,一定会选择健康水稻作为定居和生儿育女的场所。这样就产生了一个问题:当一群不带病毒的白背飞虱飞到某地一块既有发病水稻又有健康水稻的稻田时(尤其是仅零星地含有这个病毒的稻田,例如2001年广东阳西县的情况),如果它们都去“投奔”健康水稻,它们的后代就不会获得病毒,其迁飞时也就不会把南黑病毒传到各地稻区了。而事实却是该病毒的确已经被广泛传播了。这是怎么回事呢?

只有白背飞虱“偏偏喜欢”感染了南黑病毒的水稻,都“愚蠢”地去吸食“有毒水稻”,这才有可能获得病毒、传播病毒,最终导致其迅速、广泛流行。这个似乎很惊人的猜想并不难验证。昆虫是具有视觉和嗅觉的动物,白背飞虱有可能就是通过视觉和嗅觉来认出自己偏爱的发病水稻,而通过嗅觉的可能性更大。植物通常会制造一些具有挥发性、可吸引昆虫的化学物质(例如我们最熟悉的花香),是不是感染了病毒的水稻“身上的味道”比健康水稻更吸引白背飞虱呢?人们设计了一个简单的实验:在桌面上平放一根“丫”字形玻璃管,让分岔的两头各自连接着一个密封的盒子,一个盒子里放一棵健康水稻,另一盒子里放一棵感染病毒的水稻,这样从发病或健康水稻上挥发出来的气味物质就充满了两根岔管。把一只白背飞虱放进玻璃管,让它朝分岔处爬去,看它到了分岔处之后选择哪一条岔道继续前进。在这个实验里,白背飞虱看不见岔道尽头的水稻,纯粹是通过嗅觉来辨认自己喜欢的那一棵。研究者经过多次重复实验,测试了几百只白背飞虱,证实了大部分白背飞虱都是偏爱带病毒水稻的。

既然白背飞虱偏爱感染病毒的水稻,如果它们不去叮咬健康水稻,又怎么把病毒传播、扩散到更多地方,以致病毒迅速地广泛流行呢?一个合理的推测是:在前面的实验里,白背飞虱之所以选择含有病毒的水稻,完全是因为受了水稻散发出来的气味的欺骗,等到它们亲口尝过有毒水稻,就会觉得大倒胃口,“明白”了还是健康水稻好,于是口味恢复了“正常”,转而去取食健康水稻,这就把病毒传播出去了。根据这个猜测,人们把白背飞虱放在发病的水稻上饲养两天,让它们获得病毒之后,再进行类似的“丫”字形玻璃管实验,结果果然证实了猜测——大部分在有毒水稻上讨过生活的白背飞虱不会像没接触过南黑病毒的“少不更事”的白背飞虱那样被“诱上贼船”,而是“善辨好歹”地选择了健康水稻。

综合起来,整个故事就是这样的:南黑病毒感染水稻之后,改变了后者的生理生化特性,使其分泌更多白背飞虱喜欢的气味物质,欺骗它们前来取食,这有利于病毒被白背飞虱获得;病毒进入飞虱体内之后,又改变了飞虱的取食偏好特性(或“辨别好歹”的能力),使其离开有毒水稻,转向健康水稻取食、产卵(它们不会知道,这健康水稻已被自己注入病毒,将会变成有毒水稻,从而使它们的后代也“中毒”),这有利于病毒被传播开去。南黑病毒就是这样巧妙地利用了水稻、“绑架”了白背飞虱来为自己的基因传播服务——它的广泛流行,仿佛在向我们展示它是进化得如此成功。

微生物寄生到宿主体内之后,操纵了宿主的行为,最终有利于自己基因的传播,这样的例子在自然界里比比皆是。例如感染了狂犬病毒的人在狂犬病发作时会撕咬别人,这会使得病毒被传播给更多的人;弓形虫感染老鼠之后会使后者“壮起鼠胆,让猫吃掉”,以便弓形虫进入猫的体内完成其有性生殖阶段;一种被铁线虫寄生的蟋蟀会“跳河自杀”,然后铁线虫从蟋蟀体内钻出来,进入水中完成生活史;“僵尸真菌”感染弓背蚁后使后者变成“僵尸蚂蚁”,从而将后者带到适宜生长、繁殖的地方;疟原虫和登革热病毒感染了传播它们的传媒昆虫之后,可使后者在叮咬脊椎动物(包括人类)时叮咬得更频繁、更久,从而有利于它们被传播到脊椎动物宿主身上;感染了疟疾的人或感染了裂谷热病毒的鸡、羊、老鼠比健康的人或动物更容易招引蚊虫来叮咬,这有利于疟原虫或病毒被蚊虫获得并传播给更多的人或动物——这类似于不带南黑病毒的白背飞虱更容易被“有毒水稻”吸引……

微生物操纵其宿主的行为和特性的现象如此丰富多彩,这让我们大开眼界,也促使我们更加深入地去思考和探索生命世界和生物进化的奥秘。其中有些例子还跟人类的生产生活、卫生健康密切相关,因此具有现实意义。回到南黑病毒的话题,该病毒导致的水稻病害应该如何防治呢?用农药来杀灭病毒的传播媒介白背飞虱,可以防止该病害的传播和蔓延。目前人们已试验了近千个水稻品种,但尚未发现任何可抗南黑病毒的品种(尽管有些水稻品种抗白背飞虱,可以选用),更有效的方法是培育抗南黑病毒的转基因水稻品种。还有一个比较有效的方法是利用携带病毒的白背飞虱不喜欢“有毒水稻”这一特性,在几株健康水稻的旁边专门种上一株“有毒水稻”,利用后者散发的气味赶走带毒的白背飞虱,从而保护健康水稻不受感染。看来,南黑病毒尽管进化得如此成功,还是斗不过作为万物之灵的人类。

铁冰|科学公园作者,植物病理学博士生。